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真宮寺さくらは帝国華撃団に入隊するために帝都・東京にやってきた。だが、大帝国劇場の中を歩き回るうちに帝国華撃団・花組の舞台をめちゃくちゃにしてしまう。そして、劇場の地下で「光武」を暴走させてしまい…。

「光武」を暴走させたことに責任を感じ、一度は帝劇を去ったさくら。マリアから首都を守る花組の使命を聞かされるものの、迷いを感じてしまう。しかし、浅草に脇侍が現れたとき、さくらは自らの刀を抜いた。

さくらは自分の霊力をなかなか制御できない一方、昼間は歌劇団員として舞台に立たなければならない。少しずつ芝居の面白さに目覚めていたところ、銀座に脇侍が出現。米田の制止を振り切り、「光武」を起動させる。

「光武」による初出撃をしたさくらだが、目も当てられない結果に。米田は花組に海軍士官候補生の新隊長を迎えようとする。最も霊力が高いのは加山雄一だが、練習艦での火事でいち早く動いたのは大神一郎だった。

大神一郎は花組の新隊長に就任。そんな中、アイリスが高熱を出した。米田とあやめは霊能部隊・夢組の研究所へ。脇侍の遺体を解体しようとしたところ、脇侍野原から黒之巣会の死天王のひとり、紅のミロクが現れた。

花やしき支部で「光武」開発をしていた李紅蘭が花組に帰ってきた。さくらが「光武」を好きではないことを見抜き、さくらに設計図を見せる。一方、大神はバラバラの花組の心をつなぐのに腐心していた。

帝国華撃団花組最後の一人、桐島カンナが帰ってきた。カンナは刹那に襲われた加山を救い、陸軍病院へ運ぶ。花組が「光武」の訓練をしていると、警報が鳴って刹那が出現。羅刹も登場し、次々と「光武」が倒される。

大英帝国文化親善大使来日に際し、花組は公演をすることに。前日、さくらは父の法事に呼ばれるが「父ならきっとわかってくれる」と舞台に立つ。その頃、黒之巣会の叉丹は「天封石」の前で呪文を唱えていた。

脇侍らしきものが出現したと聞いた加山が調査に行くと、刹那と羅刹に遭遇。今度は助けた大神が拉致されてしまう。マリアは一人で助けに向かい、ロシア革命に身を投じ「火喰い鳥」と呼ばれた頃を思い出していた。

帝劇の次回公演の看板が完成するが、カンナは台風が来るので看板を下ろそうと言う。同じ頃、気象長官は超大型台風の接近を告げた。黒之巣会の叉丹はミロクを連れて、2つ目の「天封石」の前で呪文を唱える。

花組は伊豆の大島へ短期強化合宿に出かけた。しかし、「光武」を使った訓練中に地震が発生し、さくら機と紅蘭機ががけ崩れに巻き込まれる。さくら機は気絶した紅蘭機を救助し、助けを求めて一人で麓に向かう。

花組最年少メンバー・アイリスは誕生日のプレゼントやお祝いを楽しみにしていたが、さくらたちは気持ちを理解できず、怒らせてしまう。大神による誕生日祝いも失敗したとき、脱線車両復旧工事の任務が発生する。

長屋の跡地に「浅草十三階」が突如出現し、ミロクが目を付ける。花組は「光武」で攻撃を開始し、大神、カンナ、すみれ、さくらが突入。すみれとさくらが最上階を目指すと、塔の中から巨大な脇侍が姿を現した。

地下工事現場にできた穴を調査していた月組の2人が死体で発見される。花組メンバーが現地に向かうが、多数の脇侍の攻撃と刹那と羅刹の襲撃で窮地に。そして、敵の葵叉丹はなぜかさくらの父を知っていた。

叉丹との戦いでさくらの「霊剣荒鷹」は刃こぼれし、さくらは沈んでしまう。修復のために仙台へ里帰りすると、叔父・鉄馬は笑顔で歓迎し、神事を行う。「荒鷹」の継承者であるさくらも試練のために玄室へ向かった。

太正6年、米田、あやめ、山崎真之助、真宮寺一馬は降魔と戦っていた。降魔は人間が魔界の力を手に入れるのに失敗した際の、住民の怨念が具現化したもの。しかし、山崎が設計した霊子甲冑計画は却下され…。

米田とあやめは大神に、今の花組の戦力を活かした最も有効な作戦を考えるように頼む。そんなとき、品川の陸軍弾薬庫が黒之巣会に攻撃され、花組が出撃。しかし、さくらが脇侍に囲まれて陣形が崩れてしまう。

さくらは花組公演『シンデレラ』でシンデレラ役を演じることに。それは、さくらを成長させるための米田の作戦だった。その頃、大神は降魔の全てが書かれた本を渡され、破邪の陣形を考えるように言われる。

加山は怨念の正体が天海僧正だとつかむ。天海が自らを封印するために用いた霊石「天封石」は、5つのうち3つがまだ残っているはずだった。叉丹よりも先に3つを見つけようとするさくらと大神の前に脇侍が現れる。

さくらは山崎真之介から父にもらったという根付けを受け取るが、それ以降調子が悪くなる。そして満月の晩、さくらは霊剣荒鷹を持ち出し、光武に斬りつける。アイリスは根付けを奪ってさくらを正気に戻した。

米田は賢人機関から呼び出され、葵叉丹に魔神器を使うように言われる。魔神器はさくらの父・一馬の命を奪ったもので、降魔戦争の再来を思う米田。自分の命と引き換えに叉丹を封じようと降魔戦争終焉の地へ向かう。

さくらは葵叉丹が降魔部隊にいた山崎真之介だったことを打ち明け、昔の同士が分かれて戦っていることを知る。大神が米田は出張していると告げた頃、アイリスが脅え始めた。多数の脇侍の反応が帝劇内から出る。

帝劇内からさくらたちは脱出し、花やしき支部を仮本部にする。大神は4つ目の天封石が破壊されたことを聞き、脇侍をおびき寄せる作戦を立てた。さくらたちは紅蘭抜きで出撃するが、そこで6歳の自分と出会う。

帝都は脇侍の攻撃で燃え上がった。叉丹は5つ目の天封石の封印を解き、天海の復活を企てている。賢人機関は帝都ごと黒之巣会をせん滅しようとするが、米田が決戦平気・翔鯨丸の使用を計画する。

翔鯨丸は穢土城に突っ込み、さくらたちは「光武」に乗って突入して叉丹に対峙。叉丹は魔操機兵「神威」を出現させ、花組は破邪の陣を組んだ。大神機も合流し、アイリスの力で「光武」の霊力が高まる。